A Szent Péter-bazilika alatt ókori római temető húzódik, fölötte pedig Róma egyik legismertebb kupolája emelkedik. A mai templom alapkövét 1506-ban tették le, felszenteléséig pedig 120 év telt el. Közben építészek egész sora alakította át a terveket, és még a felszentelés után is évtizedek kellettek ahhoz, hogy a bazilika előtti tér elnyerje mai formáját.

Az egyházi hagyomány szerint Péter apostol a Néró korabeli keresztényüldözés idején halt vértanúhalált. Sírját egy közeli római temetőben tisztelték. A 4. században Nagy Konstantin császár e fölé a sírhely fölé emeltette az első bazilikát. Az építkezéshez feltöltötték a domboldalt, így a régi temető egy része a templom alá került.
A 20. századi ásatások során ókori sírépítményeket tártak fel a bazilika alatt. A mai pápai főoltár ugyanazon sírhely fölött áll, amelyet az egyházi hagyomány Péter apostolhoz köt.

II. Gyula pápa 1506-ban tette le az új bazilika alapkövét. Donato Bramante olyan templomot képzelt el, amelynek alaprajza négy egyforma hosszúságú karból áll, középen hatalmas kupolával. Halála után Raffaello és más mesterek is átdolgozták a terveket. Michelangelo később visszatért a központi elrendezéshez, és megtervezte a kettős héjú kupolát.
Michelangelo halálakor a kupolából az alapját alkotó, hengeres fal, az úgynevezett kupoladob állt. Giacomo della Porta és Domenico Fontana 1590-re építette fel a két héjat, amelyek az eredeti tervnél karcsúbb, csúcsosabb ívet kaptak.
A 17. század elején Carlo Maderno meghosszabbította a főhajót és megépítette a mai homlokzatot. Ha közvetlenül a templom előtt állunk, a homlokzat eltakarja a kupola alsó részét. A templomot VIII. Orbán pápa 1626. november 18-án szentelte fel.

A Szent Péter tér közepén álló egyiptomi obeliszk már az ókorban is a közelben állt, Caligula és Néró cirkuszában. A mintegy 330 tonnás gránittömböt Domenico Fontana irányításával 1586-ban emelték mai helyére, jóval azelőtt, hogy Gian Lorenzo Bernini megtervezte volna a teret.
Az 1667-re elkészült tér ovális részét 284 oszlop fogja közre, négy sorban. A burkolat két pontját kerek márványlap jelöli. Ha valaki az egyik jelölésről a hozzá tartozó oszlopív felé néz, a négy sor oszlopai pontosan egymás mögé kerülnek, és egyetlen sornak látszanak.